Recent Advances in 19Fluorine Magnetic Resonance Imaging with Perfluorocarbon Emulsions

Anne H. Schmieder, Shelton D. Caruthers, Jochen Keupp, Samuel A. Wickline, Gregory M. Lanza

Engineering ›› 2015, Vol. 1 ›› Issue (4) : 475-489.

PDF(2072 KB)
PDF(2072 KB)
Engineering ›› 2015, Vol. 1 ›› Issue (4) : 475-489. DOI: 10.15302/J-ENG-2015103
Research
Research

Recent Advances in 19Fluorine Magnetic Resonance Imaging with Perfluorocarbon Emulsions

Author information +
History +

Abstract

The research roots of 19fluorine (19F) magnetic resonance imaging (MRI) date back over 35 years. Over that time span, 1H imaging flourished and was adopted worldwide with an endless array of applications and imaging approaches, making magnetic resonance an indispensable pillar of biomedical diagnostic imaging. For many years during this timeframe, 19F imaging research continued at a slow pace as the various attributes of the technique were explored. However, over the last decade and particularly the last several years, the pace and clinical relevance of 19F imaging has exploded. In part, this is due to advances in MRI instrumentation, 19F/1H coil designs, and ultrafast pulse sequence development for both preclinical and clinical scanners. These achievements, coupled with interest in the molecular imaging of anatomy and physiology, and combined with a cadre of innovative agents, have brought the concept of 19F into early clinical evaluation. In this review, we attempt to provide a slice of this rich history of research and development, with a particular focus on liquid perfluorocarbon compound-based agents.

Keywords

fluorine / magnetic resonance imaging (MRI) / dual-tuned coil / perfluorocarbon / angiogenesis / cell labeling

Cite this article

Download citation ▾
Anne H. Schmieder, Shelton D. Caruthers, Jochen Keupp, Samuel A. Wickline, Gregory M. Lanza. Recent Advances in 19Fluorine Magnetic Resonance Imaging with Perfluorocarbon Emulsions. Engineering, 2015, 1(4): 475‒489 https://doi.org/10.15302/J-ENG-2015103

References

[1]
G. N. Holland, P. A. Bottomley, W. S. Hinshaw. 19F magnetic resonance imaging. J. Magn. Reson., 1977, 28(1): 133–136
[2]
M. Shimizu,  Tumor imaging with anti-CEA antibody labeled 19F emulsion. Magn. Reson. Med., 1987, 5(3): 290–295
[3]
L. J. Busse, R. G. Pratt, S. R. Thomas. Deconvolution of chemical shift spectra in two- or three-dimensional [19F] MR imaging. J. Comput. Assist. Tomogr., 1988, 12(5): 824–835
[4]
P. A. Bottomley. Human  in vivo NMR spectroscopy in diagnostic medicine: Clinical tool or research probe? Radiology, 1989, 170(1): 1–15
[5]
R. P. Mason, P. P. Antich, E. E. Babcock, J. L. Gerberich, R. L. Nunnally. Perfluorocarbon imaging in vivo: A 19F MRI study in tumor-bearing mice. Magn. Reson. Imaging, 1989, 7(5): 475–485
[6]
H. K. Lee, O. Nalcioglu, R. B. Buxton. Correction of chemical-shift artifacts in 19F imaging of PFOB: A robust signed magnitude method. Magn. Reson. Med., 1992, 23(2): 254–263
[7]
K. L. Meyer, M. J. Carvlin, B. Mukherji, H. A. Sloviter, P. M. Joseph. Fluorinated blood substitute retention in the rat measured by fluorine-19 magnetic resonance imaging. Invest. Radiol., 1992, 27(8): 620–627
[8]
P. Bachert. Pharmacokinetics using fluorine NMR in vivo. Prog. Nucl. Mag. Res. Sp., 1998, 33(1): 1–56
[9]
D. G. Reid, P. S. Murphy. Fluorine magnetic resonance in vivo: A powerful tool in the study of drug distribution and metabolism. Drug Discov. Today, 2008, 13(11−12): 473–480
[10]
W. Wolf, C. A. Presant, V. Waluch. 19F-MRS studies of fluorinated drugs in humans. Adv. Drug Deliv. Rev., 2000, 41(1): 55–74
[11]
M. M. Kaneda, S. Caruthers, G. M. Lanza, S. A. Wickline. Perfluorocarbon nanoemulsions for quantitative molecular imaging and targeted therapeutics. Ann. Biomed. Eng., 2009, 37(10): 1922–1933
[12]
R. J. Kaufman. Clinical development of perfluorocarbon-based emulsions as red cell substitutes. In: J. Sjöblom, ed. Emulsions and Emulsion Stability. New York: Marcel Dekker, Inc., 1996: 343–368
[13]
M. P. Krafft. Fluorocarbons and fluorinated amphiphiles in drug delivery and biomedical research. Adv. Drug Deliv. Rev., 2001, 47(2−3): 209–228
[14]
D. M. Eckmann, M. A. Swartz, M. R. Glucksberg, N. Gavriely, J. B. Grotberg. Perfluorocarbon induced alterations in pulmonary mechanics. Artif. Cells Blood Substit. Immobil. Biotechnol., 1998, 26(3): 259–271
[15]
D. M. Eckmann, M. A. Swartz, N. Gavriely, M. R. Glucksberg, J. B. Grotberg. Influence of intravenous perfluorocarbon administration on the dynamic behavior of lung surfactant. Artif. Cells Blood Substit. Immobil. Biotechnol., 1998, 26(4): 359–366
[16]
H. F. Zhou, H. W. Chan, S. A. Wickline, G. M. Lanza, C. T. Pham. ανβ3-targeted nanotherapy suppresses inflammatory arthritis in mice. FASEB J., 2009, 23(9): 2978–2985
[17]
J. C. Hampton. An electron microscope study of the hepatic uptake and excretion of submicroscopic particles injected into the blood stream and into the bile duct. Acta Anat. (Basel), 1958, 32(3): 262–291
[18]
J. W. M. Bulte, A. H. Schmieder, J. Keupp, S. D. Caruthers, S. A. Wickline, G. M. Lanza. MR cholangiography demonstrates unsuspected rapid biliary clearance of nanoparticles in rodents: Implications for clinical translation. Nanomedicine (Lond.), 2014, 10(7): 1385–1388
[19]
L. Juhlin. Excretion of intravenously injected solid particles in bile. Acta Physiol. Scand., 1960, 49(2−3): 224–230
[20]
J. H. Modell, E. J. Newby, B. C. Ruiz. Long-term survival of dogs after breathing oxygenated fluorocarbon liquid. Fed. Proc., 1970, 29(5): 1731–1736
[21]
S. E. Curtis, J. T. Peek, D. R. Kelly. Partial liquid breathing with perflubron improves arterial oxygenation in acute canine lung injury. J. Appl. Physiol., 1993, 75(6): 2696–2702
[22]
S. E. Curtis, S. J. Tilden, W. E. Bradley, S. M. Cain. Effect of continuous rotation on the efficacy of partial liquid (perflubron) breathing in canine acute lung injury. Adv. Exp. Med. Biol., 1994, 361: 449–456
[23]
E. M. Bendel-Stenzel, J. D. Mrozek, D. R. Bing, P. A. Meyers, J. E. Connett, M. C. Mammel. Dynamics of spontaneous breathing during patient-triggered partial liquid ventilation. Pediatr. Pulmonol., 1998, 26(5): 319–325
[24]
A. R. Franz, C. Mack, J. Reichart, F. Pohlandt, H. D. Hummler. Preserved spontaneous breathing improves cardiac output during partial liquid ventilation. Am. J. Respir. Crit. Care Med., 2001, 164(1): 36–42
[25]
U. H. Thome, A. Schulze, R. Schnabel, A. R. Franz, F. Pohlandt, H. D. Hummler. Partial liquid ventilation in severely surfactant-depleted, spontaneously breathing rabbits supported by proportional assist ventilation. Crit. Care Med., 2001, 29(6): 1175–1180
[26]
R. P. Geyer. “Bloodless” rats through the use of artificial blood substitutes. Fed. Proc., 1975, 34(6): 1499–1505
[27]
J. G. Riess, M. Le Blanc. Perfluoro compounds as blood substitutes. Angew. Chem. Int. Ed. Engl., 1978, 17(9): 621–634
[28]
T. Mitsuno, H. Ohyanagi, R. Naito. Clinical studies of a perfluorochemical whole blood substitute (Fluosol-DA): Summary of 186 cases. Ann. Surg., 1982, 195(1): 60–69
[29]
T. M. Chang, M. Farmer, R. P. Geyer, G. Moss. Blood substitutes based on modified hemoglobin and fluorochemicals. ASAIO Trans., 1987, 33(4): 819–823
[30]
F. Hong, K. A. Shastri, G. L. Logue, M. B. Spaulding. Complement activation by artificial blood substitute Fluosol: In vitro and in vivo studies. Transfusion, 1991, 31(7): 642–647
[31]
S. F. Flaim. Pharmacokinetics and side effects of perfluorocarbon-based blood substitutes. Artif. Cells Blood Substit. Immobil. Biotechnol., 1994, 22(4): 1043–1054
[32]
K. C. Lowe. Perfluorinated blood substitutes and artificial oxygen carriers. Blood Rev., 1999, 13(3): 171–184
[33]
C. Jacoby,  Probing different perfluorocarbons for in vivo inflammation imaging by 19F MRI: Image reconstruction, biological half-lives and sensitivity. NMR Biomed., 2014, 27(3): 261–271
[34]
C. Jacoby,  Visualization of immune cell infiltration in experimental viral myocarditis by 19F MRI in vivo. MAGMA, 2014, 27(1): 101–106
[35]
R. F. Mattrey, F. W. Scheible, B. B. Gosink, G. R. Leopold, D. M. Long, C. B. Higgins. Perfluoroctylbromide: A liver/spleen-specific and tumor-imaging ultrasound contrast material. Radiology, 1982, 145(3): 759–762
[36]
R. F. Mattrey, D. M. Long, F. Multer, R. Mitten, C. B. Higgins. Perfluoroctylbromide: A reticuloendothelial-specific and tumor-imaging agent for computed tomography. Radiology, 1982, 145(3): 755–758
[37]
R. F. Mattrey, M. P. Andre. Ultrasonic enhancement of myocardial infarction with perfluorocarbon compounds in dogs. Am. J. Cardiol., 1984, 54(1): 206–210
[38]
W. W. Peck, R. F. Mattrey, R. A. Slutsky, C. B. Higgins. Perfluoroctylbromide: Acute hemodynamic effects, in pigs, of intravenous administration compared with the standard ionic contrast media. Invest. Radiol., 1984, 19(2): 129–132
[39]
R. F. Mattrey,  Perfluorochemicals as gastrointestinal contrast agents for MR imaging: Preliminary studies in rats and humans. AJR Am. J. Roentgenol., 1987, 148(6): 1259–1263
[40]
D. C. Long, D. M. Long, J. Riess, R. Follana, A. Burgan, R. F. Mattrey. Preparation and application of highly concentrated perfluoroctylbromide fluorocarbon emulsions. Biomater. Artif. Cells Artif. Organs, 1988, 16(1−3): 441–442
[41]
R. F. Mattrey. Perfluorooctylbromide: A new contrast agent for CT, sonography, and MR imaging. AJR Am. J. Roentgenol., 1989, 152(2): 247–252
[42]
R. F. Mattrey, A. A. Nemcek Jr., R. Shelton, M. P. André, R. M. Mitten, T. Peterson. In vivo estimation of perfluorooctylbromide concentration in tissues. Invest. Radiol., 1990, 25(8): 915–921
[43]
R. F. Mattrey, M. A. Trambert, J. J. Brown, J. N. Bruneton, S. W. Young, G. L. Schooley. Results of the phase III trials with Imagent GI as an oral magnetic resonance contrast agent. Invest. Radiol., 1991, 26(Suppl 1): S65–S66, discussion S71
[44]
R. F. Mattrey, D. J. Schumacher, H. T. Tran, Q. Guo, R. B. Buxton. The use of Imagent® BP in diagnostic imaging research and 19F magnetic resonance for PO2 measurements. Biomater. Artif. Cells Immobilization Biotechnol., 1992, 20(2−4): 917–920
[45]
G. M. Lanza,  A novel site-targeted ultrasonic contrast agent with broad biomedical application. Circulation, 1996, 94(12): 3334–3340
[46]
G. M. Lanza,  High-frequency ultrasonic detection of thrombi with a targeted contrast system. Ultrasound Med. Biol., 1997, 23(6): 863–870
[47]
G. M. Lanza,  In vitro characterization of a novel, tissue-targeted ultrasonic contrast system with acoustic microscopy. J. Acoust. Soc. Am., 1998, 104(6): 3665–3672
[48]
G. M. Lanza,  Enhanced detection of thrombi with a novel fibrin-targeted magnetic resonance imaging agent. Acad. Radiol., 1998, 5(Suppl 1): S173–S176, discussion S183−S184
[49]
S. A. Anderson,  Magnetic resonance contrast enhancement of neovasculature with ανβ3-targeted nanoparticles. Magn. Reson. Med., 2000, 44(3): 433–439
[50]
S. Flacke,  Novel MRI contrast agent for molecular imaging of fibrin: Implications for detecting vulnerable plaques. Circulation, 2001, 104(11): 1280–1285
[51]
G. M. Lanza,  Targeted antiproliferative drug delivery to vascular smooth muscle cells with a magnetic resonance imaging nanoparticle contrast agent: Implications for rational therapy of restenosis. Circulation, 2002, 106(22): 2842–2847
[52]
P. M. Winter,  Molecular imaging of angiogenesis in nascent Vx-2 rabbit tumors using a novel ανβ3-targeted nanoparticle and 1.5 tesla magnetic resonance imaging. Cancer Res., 2003, 63(18): 5838–5843
[53]
P. M. Winter,  Molecular imaging of angiogenesis in early-stage atherosclerosis with ανβ3-integrin-targeted nanoparticles. Circulation, 2003, 108(18): 2270–2274
[54]
A. M. Morawski,  Targeted nanoparticles for quantitative imaging of sparse molecular epitopes with MRI. Magn. Reson. Med., 2004, 51(3): 480–486
[55]
A. M. Morawski,  Quantitative “magnetic resonance immunohistochemistry” with ligand-targeted 19F nanoparticles. Magn. Reson. Med., 2004, 52(6): 1255–1262
[56]
A. H. Schmieder,  Molecular MR imaging of melanoma angiogenesis with ανβ3-targeted paramagnetic nanoparticles. Magn. Reson. Med., 2005, 53(3): 621–627
[57]
P. M. Winter,  Molecular imaging of human thrombus with computed tomography. Acad. Radiol., 2005, 12(5 Suppl 1): S9–S13
[58]
T. Cyrus,  MR three-dimensional molecular imaging of intramural biomarkers with targeted nanoparticles. J. Cardiovasc. Magn. Reson., 2006, 8(3): 535–541
[59]
P. M. Winter,  Endothelial ανβ3 integrin-targeted fumagillin nanoparticles inhibit angiogenesis in atherosclerosis. Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol., 2006, 26(9): 2103–2109
[60]
G. Hu,  Imaging of Vx-2 rabbit tumors with ανβ3-integrin-targeted 111In nanoparticles. Int. J. Cancer, 2007, 120(9): 1951–1957
[61]
J. N. Marsh,  Fibrin-targeted perfluorocarbon nanoparticles for targeted thrombolysis. Nanomedicine (Lond.), 2007, 2(4): 533–543
[62]
A. M. Neubauer,  Fluorine cardiovascular magnetic resonance angiography in vivo at 1.5 T with perfluorocarbon nanoparticle contrast agents. J. Cardiovasc. Magn. Reson., 2007, 9(3): 565–573
[63]
K. C. Partlow,  19F magnetic resonance imaging for stem/progenitor cell tracking with multiple unique perfluorocarbon nanobeacons. FASEB J., 2007, 21(8): 1647–1654
[64]
T. Cyrus,  Intramural delivery of rapamycin with ανβ3-targeted paramagnetic nanoparticles inhibits stenosis after balloon injury. Arterioscler. Thromb. Vasc. Biol., 2008, 28(5): 820–826
[65]
M. Lijowski,  High sensitivity: High-resolution SPECT-CT/MR molecular imaging of angiogenesis in the Vx2 model. Invest. Radiol., 2009, 44(1): 15–22
[66]
K. C. Partlow, G. M. Lanza, S. A. Wickline. Exploiting lipid raft transport with membrane targeted nanoparticles: A strategy for cytosolic drug delivery. Biomaterials, 2008, 29(23): 3367–3375
[67]
J. Ruiz-Cabello,  In vivo “hot spot” MR imaging of neural stem cells using fluorinated nanoparticles. Magn. Reson. Med., 2008, 60(6): 1506–1511
[68]
A. H. Schmieder,  Three-dimensional MR mapping of angiogenesis with α5β1νβ3)-targeted theranostic nanoparticles in the MDA-MB-435 xenograft mouse model. FASEB J., 2008, 22(12): 4179–4189
[69]
N. R. Soman, G. M. Lanza, J. M. Heuser, P. H. Schlesinger, S. A. Wickline. Synthesis and characterization of stable fluorocarbon nanostructures as drug delivery vehicles for cytolytic peptides. Nano Lett., 2008, 8(4): 1131–1136
[70]
E. A. Waters, J. Chen, J. S. Allen, H. Zhang, G. M. Lanza, S. A. Wickline. Detection and quantification of angiogenesis in experimental valve disease with integrin-targeted nanoparticles and 19-fluorine MRI/MRS. J. Cardiovasc. Magn. Reson., 2008, 10: 43
[71]
P. M. Winter, S. D. Caruthers, H. Zhang, T. A. Williams, S. A. Wickline, G. M. Lanza. Antiangiogenic synergism of integrin-targeted fumagillin nanoparticles and atorvastatin in atherosclerosis. JACC Cardiovasc. Imaging, 2008, 1(5): 624–634
[72]
P. M. Winter,  Minute dosages of ανβ3-targeted fumagillin nanoparticles impair Vx-2 tumor angiogenesis and development in rabbits. FASEB J., 2008, 22(8): 2758–2767
[73]
J. Keupp, S. D. Caruthers, J. Rahmer, T. A. Williams, S. A. Wickline, G. M. Lanza. Fluorine-19 MR molecular imaging of angiogenesis on Vx-2 tumors in rabbits using ανβ3--targeted nanoparticles. In: Proceedings of International Society for Magnetic Resonance in Medicine (ISMRM) 17th Annual Scientific Meeting and Exhibition. Honolulu, HI, USA, 2009: 223
[74]
N. R. Soman,  Molecularly targeted nanocarriers deliver the cytolytic peptide melittin specifically to tumor cells in mice, reducing tumor growth. J. Clin. Invest., 2009, 119(9): 2830–2842
[75]
R. Southworth,  Renal vascular inflammation induced by Western diet in ApoE-null mice quantified by 19F NMR of VCAM-1 targeted nanobeacons. Nanomedicine (Lond.), 2009, 5(3): 359–367
[76]
K. Cai,  MR molecular imaging of aortic angiogenesis. JACC Cardiovasc. Imaging, 2010, 3(8): 824–832
[77]
A. Kassner,  Assessment of tumor angiogenesis: Dynamic contrast-enhanced MRI with paramagnetic nanoparticles compared with Gd-DTPA in a rabbit Vx-2 tumor model. Contrast Media Mol. Imaging, 2010, 5(3): 155–161
[78]
G. M. Lanza,  Theragnostics for tumor and plaque angiogenesis with perfluorocarbon nanoemulsions. Angiogenesis, 2010, 13(2): 189–202
[79]
J. N. Marsh,  A fibrin-specific thrombolytic nanomedicine approach to acute ischemic stroke. Nanomedicine (Lond.), 2011, 6(4): 605–615
[80]
D. G. Thomas,  Physicochemical signatures of nanoparticle-dependent complement activation. Comput. Sci. Discov., 2014, 7(1): 015003
[81]
C. T. Pham,  Variable antibody-dependent activation of complement by functionalized phospholipid nanoparticle surfaces. J. Biol. Chem., 2011, 286(1): 123–130
[82]
K. Wang,  Synergy between surface and core entrapped metals in a mixed manganese-gadolinium nanocolloid affords safer MR imaging of sparse biomarkers. Nanomedicine (Lond.), 2015, 11(3): 601–609
[83]
D. A. Kedziorek,  Gene expression profiling reveals early cellular responses to intracellular magnetic labeling with superparamagnetic iron oxide nanoparticles. Magn. Reson. Med., 2010, 63(4): 1031–1043
[84]
R. D. Engberink,  Magnetic resonance imaging of monocytes labeled with ultrasmall superparamagnetic particles of iron oxide using magnetoelectroporation in an animal model of multiple sclerosis. Mol. Imaging, 2010, 9(5): 268–277
[85]
M. Stuber,  Positive contrast visualization of iron oxide-labeled stem cells using inversion-recovery with ON-resonant water suppression (IRON). Magn. Reson. Med., 2007, 58(5): 1072–1077
[86]
J. W. Bulte, D. L. Kraitchman. Monitoring cell therapy using iron oxide MR contrast agents. Curr. Pharm. Biotechnol., 2004, 5(6): 567–584
[87]
J. A. Frank,  Magnetic intracellular labeling of mammalian cells by combining (FDA-approved) superparamagnetic iron oxide MR contrast agents and commonly used transfection agents. Acad. Radiol., 2002, 9(Suppl 2): S484–S487
[88]
J. W. Bulte, J. A. Frank. Imaging macrophage activity in the brain by using ultrasmall particles of iron oxide. AJNR Am. J. Neuroradiol., 2000, 21(9): 1767–1768
[89]
J. W. Bulte, R. A. Brooks, B. M. Moskowitz, L. H. Bryant Jr., J. A. Frank. T1 and T2 relaxometry of monocrystalline iron oxide nanoparticles (MION-46L): Theory and experiment. Acad. Radiol., 1998, 5(Suppl 1): S137–S140, discussion S145−S146
[90]
J. W. Bulte, P. G. Laughlin, E. K. Jordan, V. A. Tran, J. Vymazal, J. A. Frank. Tagging of T cells with superparamagnetic iron oxide: Uptake kinetics and relaxometry. Acad. Radiol., 1996, 3(Suppl 2): S301–S303
[91]
E. T. Ahrens, R. Flores, H. Xu, P. A. Morel. In vivo imaging platform for tracking immunotherapeutic cells. Nat. Biotechnol., 2005, 23(8): 983–987
[92]
M. Srinivas, P. A. Morel, L. A. Ernst, D. H. Laidlaw, E. T. Ahrens. Fluorine-19 MRI for visualization and quantification of cell migration in a diabetes model. Magn. Reson. Med., 2007, 58(4): 725–734
[93]
J. M. Janjic, E. T. Ahrens. Fluorine-containing nanoemulsions for MRI cell tracking. Wiley Interdiscip. Rev. Nanomed. Nanobiotechnol., 2009, 1(5): 492–501
[94]
B. M. Helfer,  Functional assessment of human dendritic cells labeled for in vivo 19F magnetic resonance imaging cell tracking. Cytotherapy, 2010, 12(2): 238–250
[95]
F. Bonetto,  A novel 19F agent for detection and quantification of human dendritic cells using magnetic resonance imaging. Int. J. Cancer, 2011, 129(2): 365–373
[96]
T. K. Hitchens, Q. Ye, D. F. Eytan, J. M. Janjic, E. T. Ahrens, C. Ho. 19F MRI detection of acute allograft rejection with in vivo perfluorocarbon labeling of immune cells. Magn. Reson. Med., 2011, 65(4): 1144–1153
[97]
A. Balducci, B. M. Helfer, E. T. Ahrens, C. F. O’Hanlon 3rd, A. K. Wesa. Visualizing arthritic inflammation and therapeutic response by fluorine-19 magnetic resonance imaging (19F MRI). J. Inflamm. (Lond.), 2012, 9(1): 24
[98]
E. T. Ahrens, B. M. Helfer, C. F. O’Hanlon, C. Schirda. Clinical cell therapy imaging using a perfluorocarbon tracer and fluorine-19 MRI. Magn. Reson. Med., 2014, 72(6): 1696–1701
[99]
E. T. Ahrens, J. W. Bulte. Tracking immune cells in vivo using magnetic resonance imaging. Nat. Rev. Immunol., 2013, 13(10): 755–763
[100]
J. Zhong, P. H. Mills, T. K. Hitchens, E. T. Ahrens. Accelerated fluorine-19 MRI cell tracking using compressed sensing. Magn. Reson. Med., 2013, 69(6): 1683–1690
[101]
T. K. Hitchens, L. Liu, L. M. Foley, V. Simplaceanu, E. T. Ahrens, C. Ho. Combining perfluorocarbon and superparamagnetic iron-oxide cell labeling for improved and expanded applications of cellular MRI. Magn. Reson. Med., 2015, 73(1): 367–375
[102]
J. M. Janjic, M. Srinivas, D. K. K. Kadayakkara, E. T. Ahrens. Self-delivering nanoemulsions for dual fluorine-19 MRI and fluorescence detection. J. Am. Chem. Soc., 2008, 130(9): 2832–2841
[103]
H. P. Schlemmer,  Alterations of intratumoral pharmacokinetics of 5-fluorouracil in head and neck carcinoma during simultaneous radiochemotherapy. Cancer Res., 1999, 59(10): 2363–2369
[104]
R. Martino, V. Gilard, F. Desmoulin, M. Malet-Martino. Fluorine-19 or phosphorus-31 NMR spectroscopy: A suitable analytical technique for quantitative in vitro metabolic studies of fluorinated or phosphorylated drugs. J. Pharm. Biomed. Anal., 2005, 38(5): 871–891
[105]
A. M. Neubauer,  Gadolinium-modulated 19F signals from perfluorocarbon nanoparticles as a new strategy for molecular imaging. Magn. Reson. Med., 2008, 60(5): 1066–1072
[106]
P. Harvey, I. Kuprov, D. Parker. Lanthanide complexes as paramagnetic probes for 19F magnetic resonance. Eur. J. Inorg. Chem., 2012, 2012(12): 2015–2022
[107]
A. de Vries,  Relaxometric studies of gadolinium-functionalized perfluorocarbon nanoparticles for MR imaging. Contrast Media Mol. Imaging, 2014, 9(1): 83–91
[108]
M. Meissner, M. Reisert, T. Hugger, J. Hennig, D. von Elverfeldt, J. Leupold. Revealing signal from noisy 19F MR images by chemical shift artifact correction. Magn. Reson. Med., 2015, 73(6): 2225–2233
[109]
F. Schmid, C. Höltke, D. Parker, C. Faber. Boosting 19F MRI-SNR efficient detection of paramagnetic contrast agents using ultrafast sequences. Magn. Reson. Med., 2013, 69(4): 1056–1062
[110]
M. J. Goette, G. M. Lanza, S. D. Caruthers, S. A. Wickline. Improved quantitative 19F MR molecular imaging with flip angle calibration and B1-mapping compensation. J. Magn. Reson. Imaging, 2015, 42(2): 488–494
[111]
M. J. Goette, J. Keupp, J. Rahmer, G. M. Lanza, S. A. Wickline, S. D. Caruthers. Balanced UTE-SSFP for 19F MR imaging of complex spectra. Magn. Reson. Med., 2015, 74(2): 537–543
[112]
J. Rahmer,  19F/1H simultaneous 3D radial imaging of atherosclerotic rabbits using self-navigated respiratory motion compensation. In: Proceedings of International Society for Magnetic Resonance in Medicine (ISMRM) 17th Annual Scientific Meeting and Exhibition. Honolulu, HI, USA, 2009: 4611
[113]
J. Rahmer,  Dual resolution simultaneous 19F/1H in vivo imaging of targeted nanoparticles. In: Proceedings of International Society for Magnetic Resonance in Medicine (ISMRM) 17th Annual Scientific Meeting and Exhibition. Honolulu, HI, USA, 2009: 612
[114]
J. Keupp,  Simultaneous dual-nuclei imaging for motion corrected detection and quantification of 19F imaging agents. Magn. Reson. Med., 2011, 66(4): 1116–1122
[115]
Y. Otake, Y. Soutome, K. Hirata, H. Ochi, Y. Bito. Double-tuned radiofrequency coil for 19F and 1H imaging. Magn. Reson. Med. Sci., 2014, 13(3): 199–205
[116]
Y. Ji,  Eight-channel transceiver RF coil array tailored for 1H/19F MR of the human knee and fluorinated drugs at 7.0 T. NMR Biomed., 2015, 28(6): 726–737
[117]
L. Hu,  A generalized strategy for designing 19F/1H dual-frequency MRI coil for small animal imaging at 4.7 tesla. J. Magn. Reson. Imaging, 2011, 34(1): 245–252
[118]
F. D. Hockett,  Simultaneous dual frequency 1H and 19F open coil imaging of arthritic rabbit knee at 3 T. IEEE Trans. Med. Imaging, 2011, 30(1): 22–27
[119]
L. T. Muftuler, G. Gulsen, K. D. Sezen, O. Nalcioglu. Automatic tuned MRI RF coil for multinuclear imaging of small animals at 3 T. J. Magn. Reson., 2002, 155(1): 39–44
[120]
P. Mazurkewitz, C. Leussler, J. Keupp, T. Schaeffter. A double-resonant 19F/1H transmit/receive solenoid coil for MRI. In: Proceedings of International Society for Magnetic Resonance in Medicine (ISMRM) 14th Scientific Meeting and Exhibition. Seattle, WA, USA, 2006: 2596
[121]
D. Ballon, M. C. Graham, S. Miodownik, J. A. Koutcher. A 64 MHz half-birdcage resonator for clinical imaging. J. Magn. Reson., 1990, 90(1): 131–140
[122]
J. Jin, R. L. Magin, G. Shen, T. Perkins. A simple method to incorporate the effects of an RF shield into RF resonator analysis for MRI applications. IEEE Trans. Biomed. Eng., 1995, 42(8): 840–843
[123]
M. J. Goette, G. M. Lanza, S. A. Wickline, S. D. Caruthers. Quantitative molecular imaging of fluorinated agents: 19F flip angle calibration using 1H power settings. In: Proceedings of International Society for Magnetic Resonance in Medicine (ISMRM) 20th Annual Scientific Meeting and Exhibition. Melbourne, Victoria, Australia, 2012: 1655
[124]
A. Mastropietro,  Optimization of rapid acquisition with relaxation enhancement (RARE) pulse sequence parameters for 19F-MRI studies. J. Magn. Reson. Imaging, 2014, 40(1): 162–170
[125]
S. B. Reeder, D. A. Herzka, E. R. McVeigh. Signal-to-noise ratio behavior of steady-state free precession. Magn. Reson. Med., 2004, 52(1): 123–130
[126]
J. Yu,  Optimization of scan parameters in pulmonary partial pressure oxygen measurement by hyperpolarized 3He MRI. Magn. Reson. Med., 2008, 59(1): 124–131
[127]
J. Keupp, P. C. Mazurkewitz, I. Gräßlin, T. Schaeffter. Simultaneous 19F and 1H imaging on a clinical 3 T MR scanner. In: Proceedings of International Society for Magnetic Resonance in Medicine (ISMRM) 14th Scientific Meeting and Exhibition. Seattle, WA, USA, 2006: 102
[128]
J. Keupp, S. A. Wickline, G. M. Lanza, S. D. Caruthers. Hadamard-type pulse-phase encoding for imaging of multi-resonant fluorine-19 nanoparticles in targeted molecular MRI. In: Proceedings of International Society for Magnetic Resonance in Medicine (ISMRM) 18th Annual Scientific Meeting and Exhibition. Stockholm, Sweden, 2010: 982
[129]
R. Lamerichs,  In vivo 3D 19F fast spectroscopic imaging (F-uTSI) of angiogenesis on Vx-2 tumors in rabbits using targeted perfluorocarbon emulsions. In: Proceedings of International Society for Magnetic Resonance in Medicine (ISMRM) 18th Annual Scientific Meeting and Exhibition. Stockholm, Sweden, 2010: 457
[130]
J. Rahmer, P. Börnert, J. Groen, C. Bos. Three-dimensional radial ultrashort echo-time imaging with T2 adapted sampling. Magn. Reson. Med., 2006, 55(5): 1075–1082
[131]
K. Scheffler, S. Lehnhardt. Principles and applications of balanced SSFP techniques. Eur. Radiol., 2003, 13(11): 2409–2418
[132]
E. J. Ribot, J. M. Gaudet, Y. Chen, K. M. Gilbert, P. J. Foster. In vivo MR detection of fluorine-labeled human MSC using the bSSFP sequence. Int. J. Nanomedicine, 2014, 9(1): 1731–1739
[133]
H. E. Longmaid 3rd,  In vivo 19F NMR imaging of liver, tumor, and abscess in rats: Preliminary results. Invest. Radiol., 1985, 20(2): 141–145
[134]
R. F. Mattrey,  Specific enhancement of intra-abdominal abscesses with perfluoroctylbromide for CT imaging. Invest. Radiol., 1984, 19(5): 438–446
[135]
D. J. Sartoris,  Perfluoroctylbromide as a contrast agent for computed tomographic imaging of septic and aseptic arthritis. Invest. Radiol., 1986, 21(1): 49–55
[136]
A. V. Ratner,  Detection of tumors with 19F magnetic resonance imaging. Invest. Radiol., 1988, 23(5): 361–364
[137]
A. V. Ratner, H. H. Muller, B. Bradley-Simpson, D. Hirst, W. Pitts, S. W. Young. Detection of acute radiation damage to the spleen in mice by using fluorine-19 MR imaging. AJR Am. J. Roentgenol., 1988, 151(3): 477–480
[138]
B. P. Barnett,  Use of perfluorocarbon nanoparticles for non-invasive multimodal cell tracking of human pancreatic islets. Contrast Media Mol. Imaging, 2011, 6(4): 251–259
[139]
U. Flögel,  In vivo monitoring of inflammation after cardiac and cerebral ischemia by fluorine magnetic resonance imaging. Circulation, 2008, 118(2): 140–148
[140]
B. Ebner,  Early assessment of pulmonary inflammation by 19F MRI  in vivo. Circ. Cardiovasc. Imaging, 2010, 3(2): 202–210
[141]
K. Vasudeva,  Imaging neuroinflammation in vivo in a neuropathic pain rat model with near-infrared fluorescence and 19F magnetic resonance. PLoS ONE, 2014, 9(2): e90589
[142]
X. Yu,  High-resolution MRI characterization of human thrombus using a novel fibrin-targeted paramagnetic nanoparticle contrast agent. Magn. Reson. Med., 2000, 44(6): 867–872
[143]
J. Myerson, L. He, G. Lanza, D. Tollefsen, S. Wickline. Thrombin-inhibiting perfluorocarbon nanoparticles provide a novel strategy for the treatment and magnetic resonance imaging of acute thrombosis. J. Thromb. Haemost., 2011, 9(7): 1292–1300
[144]
A. A. Gilad,  Artificial reporter gene providing MRI contrast based on proton exchange. Nat. Biotechnol., 2007, 25(2): 217–219
[145]
P. M. Winter,  Molecular imaging of angiogenic therapy in peripheral vascular disease with ανβ3-integrin-targeted nanoparticles. Magn. Reson. Med., 2010, 64(2): 369–376
[146]
E. Vinogradov, A. D. Sherry, R. E. Lenkinski. CEST: From basic principles to applications, challenges and opportunities. J. Magn. Reson., 2013, 229: 155–172
[147]
E. Vinogradov, T. C. Soesbe, J. A. Balschi, A. D. Sherry, R. E. Lenkinski. pCEST: Positive contrast using Chemical Exchange Saturation Transfer. J. Magn. Reson., 2012, 215: 64–73
[148]
S. J. Ratnakar, S. Viswanathan, Z. Kovacs, A. K. Jindal, K. N. Green, A. D. Sherry. Europium(III) DOTA-tetraamide complexes as redox-active MRI sensors. J. Am. Chem. Soc., 2012, 134(13): 5798–5800
[149]
C. Khemtong,  Off-resonance saturation MRI of superparamagnetic nanoprobes: Theoretical models and experimental validations. J. Magn. Reson., 2011, 209(1): 53–60
[150]
D. Coman, G. E. Kiefer, D. L. Rothman, A. D. Sherry, F. Hyder. A lanthanide complex with dual biosensing properties: CEST (chemical exchange saturation transfer) and BIRDS (biosensor imaging of redundant deviation in shifts) with europium DOTA-tetraglycinate. NMR Biomed., 2011, 24(10): 1216–1225
[151]
S. Viswanathan, S. J. Ratnakar, K. N. Green, Z. Kovacs, L. M. De León-Rodríguez, A. D. Sherry. Multi-frequency PARACEST agents based on europium(III)-DOTA-tetraamide ligands. Angew. Chem. Int. Ed. Engl., 2009, 48(49): 9330–9333
[152]
C. Khemtong,  In vivo off-resonance saturation magnetic resonance imaging of ανβ3-targeted superparamagnetic nanoparticles. Cancer Res., 2009, 69(4): 1651–1658
[153]
J. M. Zhao,  Size-induced enhancement of chemical exchange saturation transfer (CEST) contrast in liposomes. J. Am. Chem. Soc., 2008, 130(15): 5178–5184
[154]
A. Pasha, G. Tircsó, E. T. Benyó, E. Brücher, A. D. Sherry. Synthesis and characterization of DOTA-(amide)4 derivatives: Equilibrium and kinetic behavior of their lanthanide(III) complexes. Eur. J. Inorg. Chem., 2007, 2007(27): 4340–4349
[155]
E. Vinogradov, S. Zhang, A. Lubag, J. A. Balschi, A. D. Sherry, R. E. Lenkinski. On-resonance low B1 pulses for imaging of the effects of PARACEST agents. J. Magn. Reson., 2005, 176(1): 54–63
[156]
L. Di Bari, G. Pescitelli, A. D. Sherry, M. Woods. Structural and chiroptical properties of the two coordination isomers of YbDOTA-type complexes. Inorg. Chem., 2005, 44(23): 8391–8398
[157]
M. Woods,  Synthesis, relaxometric and photophysical properties of a new pH-responsive MRI contrast agent: The effect of other ligating groups on dissociation of a p-nitrophenolic pendant arm. J. Am. Chem. Soc., 2004, 126(30): 9248–9256
[158]
S. Zhang, M. Merritt, D. E. Woessner, R. E. Lenkinski, A. D. Sherry. PARACEST agents: Modulating MRI contrast via water proton exchange. Acc. Chem. Res., 2003, 36(10): 783–790
[159]
S. Zhang, K. Wu, A. D. Sherry. Gd3+ complexes with slowly exchanging bound-water molecules may offer advantages in the design of responsive MR agents. Invest. Radiol., 2001, 36(2): 82–86
[160]
M. Vandsburger,  Cardio-chemical exchange saturation transfer magnetic resonance imaging reveals molecular signatures of endogenous fibrosis and exogenous contrast media. Circ. Cardiovasc. Imaging, 2015, 8(1): e002180
[161]
G. Rancan, D. Delli Castelli, S. Aime. MRI CEST at 1 T with large μeff Ln3+ complexes Tm3+-HPDO3A: An efficient MRI pH reporter. Magn. Reson. Med., 2015 (in press)
[162]
D. L. Longo, P. Z. Sun, L. Consolino, F. C. Michelotti, F. Uggeri, S. Aime. A general MRI-CEST ratiometric approach for pH imaging: Demonstration of in vivo pH mapping with iobitridol. J. Am. Chem. Soc., 2014, 136(41): 14333–14336
[163]
E. Terreno,  Gadolinium-doped LipoCEST agents: A potential novel class of dual 1H-MRI probes. Chem. Commun. (Camb.), 2011, 47(16): 4667–4669
[164]
E. Terreno,  Methods for an improved detection of the MRI-CEST effect. Contrast Media Mol. Imaging, 2009, 4(5): 237–247
[165]
E. Terreno, D. Delli Castelli, E. Violante, H. M. Sanders, N. A. Sommerdijk, S. Aime. Osmotically shrunken LIPOCEST agents: An innovative class of magnetic resonance imaging contrast media based on chemical exchange saturation transfer. Chemistry, 2009, 15(6): 1440–1448
[166]
E. Terreno,  First ex-vivo MRI co-localization of two LIPOCEST agents. Contrast Media Mol. Imaging, 2008, 3(1): 38–43
[167]
E. Terreno,  Highly shifted LIPOCEST agents based on the encapsulation of neutral polynuclear paramagnetic shift reagents. Chem. Commun. (Camb.), 2008(5): 600–602
[168]
S. Aime, D. Delli Castelli, E. Terreno. Highly sensitive MRI chemical exchange saturation transfer agents using liposomes. Angew. Chem. Int. Ed. Engl., 2005, 44(34): 5513–5515
[169]
S. Aime, C. Carrera, D. Delli Castelli, S. Geninatti Crich, E. Terreno. Tunable imaging of cells labeled with MRI-PARACEST agents. Angew. Chem. Int. Ed. Engl., 2005, 44(12): 1813–1815
[170]
S. Aime, D. Delli Castelli, F. Fedeli, E. Terreno. A paramagnetic MRI-CEST agent responsive to lactate concentration. J. Am. Chem. Soc., 2002, 124(32): 9364–9365
[171]
X. Song,  Multi-echo length and offset VARied saturation (MeLOVARS) method for improved CEST imaging. Magn. Reson. Med., 2015, 73(2): 488–496
[172]
A. Bar-Shir, N. N. Yadav, A. A. Gilad, P. C. van Zijl, M. T. McMahon, J. W. Bulte. Single 19F probe for simultaneous detection of multiple metal ions using miCEST MRI. J. Am. Chem. Soc., 2015, 137(1): 78–81
[173]
K. W. Chan, G. Liu, P. C. van Zijl, J. W. Bulte, M. T. McMahon. Magnetization transfer contrast MRI for non-invasive assessment of innate and adaptive immune responses against alginate-encapsulated cells. Biomaterials, 2014, 35(27): 7811–7818
[174]
X. Song,  CEST phase mapping using a length and offset varied saturation (LOVARS) scheme. Magn. Reson. Med., 2012, 68(4): 1074–1086
[175]
G. Liu,  Monitoring enzyme activity using a diamagnetic chemical exchange saturation transfer magnetic resonance imaging contrast agent. J. Am. Chem. Soc., 2011, 133(41): 16326–16329
[176]
M. T. McMahon, A. A. Gilad, M. A. DeLiso, S. M. Cromer Berman, J. W. Bulte, P. C. van Zijl. New “multicolor” polypeptide diamagnetic chemical exchange saturation transfer (DIACEST) contrast agents for MRI. Magn. Reson. Med., 2008, 60(4): 803–812
[177]
M. T. McMahon, A. A. Gilad, J. Zhou, P. Z. Sun, J. W. Bulte, P. C. van Zijl. Quantifying exchange rates in chemical exchange saturation transfer agents using the saturation time and saturation power dependencies of the magnetization transfer effect on the magnetic resonance imaging signal (QUEST and QUESP): Ph calibration for poly-L-lysine and a starburst dendrimer. Magn. Reson. Med., 2006, 55(4): 836–847
[178]
K. Snoussi, J. W. Bulte, M. Guéron, P. C. van Zijl. Sensitive CEST agents based on nucleic acid imino proton exchange: Detection of poly(rU) and of a dendrimer-poly(rU) model for nucleic acid delivery and pharmacology. Magn. Reson. Med., 2003, 49(6): 998–1005
[179]
C. Giraudeau,  A new paradigm for high-sensitivity 19F magnetic resonance imaging of perfluorooctylbromide. Magn. Reson. Med., 2010, 63(4): 1119–1124
[180]
O. Diou,  RGD decoration of PEGylated polyester nanocapsules of perfluorooctyl bromide for tumor imaging: Influence of pre or post-functionalization on capsule morphology. Eur. J. Pharm. Biopharm., 2014, 87(1): 170–177
[181]
O. Diou,  Long-circulating perfluorooctyl bromide nanocapsules for tumor imaging by 19FMRI. Biomaterials, 2012, 33(22): 5593–5602
[182]
W. Mitzner, W. Lee, D. Georgakopoulos, E. Wagner. Angiogenesis in the mouse lung. Am. J. Pathol., 2000, 157(1): 93–101
[183]
A. H. Schmieder,  Characterization of early neovascular response to acute lung ischemia using simultaneous 19F/1H MR molecular imaging. Angiogenesis, 2014, 17(1): 51–60
[184]
E. M. Wagner,  Angiogenesis and airway reactivity in asthmatic Brown Norway rats. Angiogenesis, 2015, 18(1): 1–11
[185]
U. Nöth, P. Gröhn, A. Jork, U. Zimmermann, A. Haase, J. Lutz. 19F-MRI in vivo determination of the partial oxygen pressure in perfluorocarbon-loaded alginate capsules implanted into the peritoneal cavity and different tissues. Magn. Reson. Med., 1999, 42(6): 1039–1047
[186]
R. P. Mason, F. M. Jeffrey, C. R. Malloy, E. E. Babcock, P. P. Antich. A noninvasive assessment of myocardial oxygen tension: 19F NMR spectroscopy of sequestered perfluorocarbon emulsion. Magn. Reson. Med., 1992, 27(2): 310–317
[187]
F. Goh, R. Long Jr., N. Simpson, A. Sambanis. Dual perfluorocarbon method to noninvasively monitor dissolved oxygen concentration in tissue engineered constructs in vitro and in vivo. Biotechnol. Prog., 2011, 27(4): 1115–1125
[188]
F. Goh, A. Sambanis. In vivo noninvasive monitoring of dissolved oxygen concentration within an implanted tissue-engineered pancreatic construct. Tissue Eng. Part C Methods, 2011, 17(9): 887–894
[189]
L. Hu, J. Chen, X. Yang, S. D. Caruthers, G. M. Lanza, S. A. Wickline. Rapid quantification of oxygen tension in blood flow with a fluorine nanoparticle reporter and a novel blood flow-enhanced-saturation-recovery sequence. Magn. Reson. Med., 2013, 70(1): 176–183
[190]
L. Lemaire,  Perfluorocarbon-loaded lipid nanocapsules as oxygen sensors for tumor tissue pO2 assessment. Eur. J. Pharm. Biopharm., 2013, 84(3): 479–486

Acknowledgements

This research was supported in whole or part by grants from the National Institutes of Health (CA154737, CA199092, HL122471, HL112518, HL113392, and HHSN26820140042C for Gregory M. Lanza; AR067491, DK102691, and HL073646 for Samuel A. Wickline). We appreciate the further support provided the Barnes-Jewish Research Foundation.
Compliance with ethics guidelines
Anne H. Schmieder, Shelton D. Caruthers, Jochen Keupp, Samuel A. Wickline, and Gregory M. Lanza declare that they have no conflict of interest or financial conflicts to disclose.
AI Summary AI Mindmap
PDF(2072 KB)

Accesses

Citations

Detail

Sections
Recommended

/